Opera, ejderha Fafner'ın ininin yakınındaki ormanda açılıyor. Siegmund ve Sieglinde'nin oğlu Siegfried, onu Fafner'ı öldürmek ve yüzüğü kendisine almak için kullanmayı planlayan cüce Mime tarafından büyütüldü. Siegfried, Nothung adında yeni bir kılıç yapar ve ejderhayı bulmak için yola çıkar.
Uzun ve zorlu bir yolculuğun ardından Siegfried, Fafner'ın inine ulaşır. Ejderhanın zayıf noktasını ortaya çıkarması için kandırır ve sonra onu öldürür. Fafner'ın kanını içtikçe kuşların dilini anlama yeteneği kazanır. Kuşlar ona, etrafı ateşle çevrili bir kayanın üzerinde uyuyan Valkyrie Brünnhilde'yi anlatır.
Siegfried dağın tepesine çıkar ve Brünnhilde'yi bir öpücükle uyandırır. İkili birbirlerine aşık olur ve Siegfried onu korumaya yemin eder. Ancak mutlulukları kısa sürer. Yüzüğü yaratan kötü tanrı Alberich, Siegfried ve Brünnhilde'yi izlemektedir. Tanrılardan intikam almak için Siegfried'i kullanmayı planlıyor.
Alberich hacı kılığına girer ve Siegfried ile tanışır. Siegfried'e Brünnhilde'nin kendisine sadakatsiz olduğunu ve ona ihanet etmeyi planladığını söyler. Siegfried'in kalbi kırılır ve Brünnhilde'den ayrılır. Alberich daha sonra Brünnhilde'ye görünür ve ona Siegfried'in onu öldüreceğini söyler. Brünnhilde perişan haldedir ve çaresizlik içinde uykuya dalar.
Siegfried, Brünnhilde'nin içkisine zehir verdiğini söyleyen Mime'a geri döner. Siegfried dehşete düşer ve Brünnhilde'nin kayasına doğru koşar. Onu uyurken bulur ve zehirli içeceği kendisi içer. Brünnhilde uyanır ve Siegfried'in ölmekte olduğunu görür. Kederin üstesinden gelir ve kırık bir kalpten ölür.
Tanrılar, tanrıların evi Valhalla'da toplanır. Brünnhilde'nin cenaze ateşinin Walhalla'yı yakmasını izliyorlar. Dünya yok edildi ve tanrılar güçsüz kaldı.